De evolutie van veren

Dit is geen gemakkelijk onderwerp en zeker ook geen gemakkelijk hoofdstuk geworden. Als je er alles van wilt afweten zul je aan het begin moeten starten. Wil je iets over de historie van veeronderzoek weten en waarom dit niet tot bevredigende resultaten heeft geleid moet je de oudere theorieën lezen die is verdeeld in 4 subhoofdstukken. Maar wil je meteen aan de slag met de allernieuwste theorie begin je bij Theorie over de ontwikkeling van veren. Voor paleontologisch bewijs van veren bij dinosaurussen kun je terecht bij Paleontologische ontdekkingen van veren op dinosaurussen. Wil je alleen een samenvatting dan ga je meteen naar samenvatting.

Inleiding

Voor we beginnen eerst een paar verduidelijkende tekeningen zodat iedereen weet waarover we het hier hebben.
Een moderne veer bestaat uit een schacht, die uit de spoel groeit. Bij asymmetrische veren heb je een buiten- en binnenvlag. Vanuit de schacht ontspringen de baarden van een veer waaruit weer baardjes groeien die in elkaar kunnen grijpen (gesloten) of niet (open). Sommige veren hebben een baardstructuur maar ook nog een donsgedeelte dat aan de onderkant van de veer zit. (zie tekening rechts)

Het verenkleed is de meest complexe huidbedekking die er is bij vertebraten. Veren hebben een complexe, vertakte structuur en ze groeien vanaf de basis door middel van een uniek mechanisme. De evolutionaire oorsprong van veren is al meer dan 140 jaar een hardnekkige en lastige vraag om te beantwoorden. Hier zijn twee oorzaken voor aan te geven: de beperkingen van voorgestelde modellen en het gemis aan fossiele veerstructuren. De laatste jaren echter zijn deze twee problemen opgelost en is het inzicht in het evolutionaire proces van het ontstaan van veren fundamenteel veranderd. De vondst van dinosaurussen met primitieve veren heeft het mogelijk gemaakt de eerste concrete conclusies te trekken over het ontstaan van veren. Nog altijd zijn de oudste bekende veren van Archaeopteryx lithographica, bekend van de 140 miljoen jaar oude kalksteenlagen uit Solnhofen (Duitsland). De vondst van deze spectaculaire fossielen in 1860 verbaasde de wetenschappers door de mengeling van reptielachtige en moderne vogelachtige kenmerken, met inbegrip van eigenlijk moderne veren. De meeste exemplaren laten indrukken zien van vleugel- en staartveren met asymmetrische gesloten veerstructuren. Een indicatie voor geavanceerde vliegeigenschappen. De gesloten veerstructuur van de vleugel- en staartveren van Archaeopteryx laten een geheel moderne morfologie zien met verschil in proximale en distale baardjes die in elkaar grijpen en zo de vlag van de moderne veer vormen.

Uit de rachis of schacht ontspringen de baarden, en daaruit ontspringen weer de baardjes die uit twee verschillende zijden bestaan. Het distale deel bezit haakjes die in het proximale deel van de volgende baard grijpen en zodoende de versteviging bieden aan de veerstructuur.

Dus de oudst bekende veren geven net zo min enig uitsluitsel over de voorouderlijke morfologie dan veren van nu nog levende vogels! Het onderzoek naar de oorsprong van veren omvat dus een extrapolatie met terugwerkende kracht van de moderne veren van Archaeopteryx en moderne vogels om een plausibele verklaring van voorouderlijke veermorfologie te kunnen voorstellen.

Eerdere onderzoekers hebben geprobeerd een primitieve veermorfologie te vinden door naar primitieve moderne vogels te kijken. Deze onderzoekers hadden niet door dat alle moderne vogels een gemeenschappelijke voorouder delen met Archaeopteryx, die al moderne veren bezit. Daarom zijn moderne (primitieve) vogelveren afgeleid van geavanceerde veren en pas later weer primitief geworden. Struisvogels stammen af van vliegende vogels die dus geavanceerde asymmetrische veren moet hebben gehad. Toen de nazaten van die voorouder niet meer gingen vliegen, en groter werden was de noodzaak voor geavanceerde vliegveren niet meer aanwezig en vereenvoudigden de veren. Sinds 1950 richtten veel theorieën zich op het reconstrueren van de morfologie van veren door naar de functie van veren te kijken. Deze theorieën gebruikten speculaties over plausibele functies van voorouderlijke veren om hun morfologie te voorspellen, ondanks het gebrek aan bewijs over de biologie van de voorouders van vogels. Deze functie-theorieën hebben geen consensus opgeleverd over de originele functie noch over de originele morfologie van veren. De neo-Darwiniaanse aanpak ziet in veren een vorm van microevolutionaire aanpassing van een voorgaande structuur, meestal een uitgerekte hoornschub. Veren zijn echter hiërarchische complexe collecties van talrijke evolutionaire vernieuwingen zoals de veerzak, buisvormige veeroorsprong, vertakkingstructuur en de gedifferentieerde baardjes die geen enkele vergelijking hebben met voorgaande structuren. Echte evolutionaire vernieuwingen zijn verschillend van microevolutionaire veranderingen in het feit dat zij kwalitatief en categorisch verschillen van eerdere of homonieme structuren. Een macroevolutionair onderzoek naar de homologie en de oorsprong van de evolutionaire vernieuwingen moet daarom andere vragen stellen die er op gericht zijn de mechanismen die morfologische vernieuwingen in gang zet in kaart te brengen. De traditionele neo-Darwiniaanse aanpak van het ontstaan van veren hebben zich gericht op het creëren van een theoretische continuïteit met voorouderlijke structuren en hebben daarom de vele vernieuwingen van de veermorfologie niet afdoende kunnen verklaren. In contrast met de neo-Darwiniaanse aanpak en in overeenstemming met het macroevolutionair concept van vernieuwing heeft ‘The developmental theory of feather origins’ van Richard Prum (1999) zich specifiek gericht op de overgang van de ontwikkeling van vernieuwingen die nodig zijn voor het ontstaan en diversificatie van veren. Een ander conceptueel probleem is de tendens geweest om complexe evolutionaire scenario’s voor te stellen als ‘package deals’ met van elkaar verbonden hypothesen over de oorsprong van vogels, het ontstaan van vliegen en veren. Een pakket ziet vogels als een vroege lijn van niet dinosaurusachtige archosauriërs, het ontstaan van vliegen vanuit bomen en de aërodynamische oorsprong van veren. Een alternatief pakket gaat uit van vogels als theropode dinosauriërs, de ren theorie over het ontstaan van vliegen en thermosregulatie als oorsprong van veren. Deze beide pakketten werden onterecht als de ’ornithologische’ en ’paleontologische’ school voorgesteld. Het is duidelijk dat de oplossingen van dit complex probleem uiteindelijk met elkaar verbonden zijn (er is maar een historie van het leven). Maar het fundamentele probleem met deze gecombineerde scenario’s is dat zij de analyses van dit complex probleem samenvoegen en veel plausibele combinaties elimineren. Deze macroevolutionaire vragen kunnen alleen onafhankelijk van elkaar productief en rigoureus worden nagegaan. Door deze vragen van fylogenetische verwantschappen en evolutionaire functionele morfologie onafhankelijk te benaderen kunnen historische patronen die tevoorschijn komen worden gebruikt om hypothesen van morfologische homologie en evolutie te testen. Het is misschien niet verwonderlijk dat de vooruitgang in de theorie over de oorsprong van veren komt van mensen buiten deze zich in loopgraven verschanste groepen.

Oudere theorieën

Eerdere theorieën over het ontstaan van veren kunnen worden samengevat in vier conceptuele aanpakken; analyses van ‘primitieve’ veren van levende vogels, functionele theorieën, hoornschub-naar-veer transformatietheorieën en theorieën gebaseerd op details van keratine biochemie en keratineoorsprong. Deze 4 aanpakken zijn vaak met elkaar gecombineerd.

1) Zoeken naar moderne primitieve veren

Veel eerdere voorspellingen over de voorouderlijke morfologie van veren waren gebaseerd op analyses en variatie van extante (nog voorkomende) veerstructuren en de verspreiding ervan onder moderne vogels. Deze pogingen waren onsuccesvol door verschillende redenen. Allereerst probeerden onderzoekers vergelijkende evolutionaire analyses zonder duidelijke monogenetische en fylogenetische concepten. Dit conceptueel vacuüm leidde tot ongerijmde argumenten dat veren van specifieke extante vogelgroepen de primitieve veermorfologie van alle veren voorstelt. Ratites (loopvogels zoals struisvogels en emoe‘s), pinguïns en hoenderachtigen (megapodes) werden ieder (op verschillende tijden) voorgesteld als basale vogels die nog primitieve veren bezaten. Deze auteurs begrepen niet dat een extante groep binnen de monofylogenetische klasse van moderne vogels niet nauwer verwant kon zijn aan de lijn waarin veren evolueerden dan Archaeopteryx, en dat fylogenetische verspreiding van veervariaties in extante vogelgroepen niet gebruikt kan worden om de primitieve veermorfologie te identificeren.
Andere onderzoekers argumenteerden dat de simpelere structuur van bepaalde extante groepen vogelveren, meestal donsveren en open contourveren, de hypothese ondersteunde dat deze morfologieën de primitieve status voorstelde. Deze hypothesen werden weerlegd door bewijzen dat sommige van deze moderne veren duidelijk afgeleide eigenschappen hadden. Zo hebben sommige donsveren bijvoorbeeld gedifferentieerde proximale en distale baardjes dat aangeeft dat zij mogelijk van veren met een schacht afstammen waarbij de gedifferentieerde baardjes in elkaar grijpen om de vlag met gesloten structuur te vormen. Het zijn dus primitievere afstammelingen van eerder geavanceerdere contourveren. Beide argumenten stoelden op de misvatting dat de oermorfologie van veren onder moderne, nu nog levende, vogels te vinden was. Moderne veren zijn er al minstens sinds Archaeopteryx en zij zijn op verschillende manieren blijven evolueren, veranderen en versimpelen. De vondst van gedifferentieerde baardjes in sommige moderne donsveren mag bewijzen dat zij afstammen van contourveren maar dit is irrelevant voor de vraag of donsveren of contourveren de primitieve staat was voor de oermorfologie van veren. Theorieën over het ontstaan van veren die niet zijn gebaseerd op een stamboomonderzoek van moderne veervariëteiten hebben de evolutie onder moderne vogels verward met het ontstaan en veranderen van veren van vóór Archaeopteryx.

2) Functionele theorieën

Een tweede stroming is de ontwikkeling van functionele theorieën over het ontstaan van veren geweest. Deze theorieën stellen plausibele initiële functies van voorouderlijke veren voor, en bedenken er dan een bruikbare voorouderlijke morfologie bij die deze functies mogelijk maakt. Plausibele initiële functies worden gerechtvaardigd op basis van ideeën over de natuurhistorie en ecologie van voorouderlijke vogels en ideeën over welke functionele overgangen in morfologie evolutionair mogelijk zijn. De lijst van functionele theorieën over het ontstaan van veren omvat de hypothesen dat veren zijn ontstaan voor vliegen, warmte-isolatie, warmteschild, waterafstoting, communicatie en tastzin. De basis voor deze conceptuele theorieën is zwak omdat deze theorieën steunen op hypothesen over functies van een voorouderlijke structuur waarvan de morfologie niet bekend is. Biologen kunnen over de ’functionele waarde’ van welbekende morfologische structuren van moderne organismen debatteren maar de mogelijkheden om daar gevolgtrekkingen uit te trekken over de functie van specifieke morfologieën zonder directe experimentele tests is beperkt. Functionele theorieën nemen aan dat de kennis van de identiteit en natuurhistorie van de lijn waarin veren evolueerden, en de evolutionaire mechanismen die de morfologie en functie bepaalden, voldoende is om een betrouwbare reconstructie te maken van de voorouderlijke morfologie van veren. Gegeven het feit dat het al moeilijk is de functie van bekende structuren te begrijpen, is het bijna onmogelijk betrouwbare conclusies te trekken over de voorouderlijke functie van veren bij gebrek aan onafhankelijke hypothesen over hun vorm. Alternatieve functionele theorieën over het ontstaan van veren werden gerechtvaardigd door speculaties over initiële functies te herformuleren bij afwezigheid van ondersteunend bewijs van de biologie van het organisme. De laatste 20 jaar is erkend dat voor historische analyses in evolutionaire biologie een onafhankelijke documentatie van het patroon van evolutionaire gebeurtenissen nodig is nog voor het testen van alternatieve functionele hypothesen van het evolutieproces die deze gebeurtenissen verklaren. Gebaseerd op niet fylogenetische, neo Darwiniaanse evolutietheorieën, zijn de functionele theorieën mislukt omdat zij precies het tegenovergestelde hebben geprobeerd: Zij gebruikten veronderstelde kennis van evolutionaire aanpassingen om een historisch patroon te reconstrueren.
Een bijkomend probleem van functionele theorieën over het ontstaan van veren is dat de functionele criteria nadrukkelijk tegenstrijdig zijn met de erkenning van de homologie van structuren. Zelfs fervente voorstanders van het concept van ‘homologie van functies’ hebben erkend dat gebruiksfunctie niet kan worden gebruikt om structurele homologie op te helderen. Dus, als een primitieve vorm van moderne veren zou worden ontdekt dat niet voldoet aan de criteria van een specifiek model zou de homologie van de veer worden afgewezen, alleen op functionele criteria en niet gekeken worden of de bouw enkele unieke, speciale overeenkomsten vertoont die hun historische verwantschap weerspiegeld. De overeenkomsten bijvoorbeeld van veren en de huidbedekking van Sinosauropteryx werden in het begin mogelijk afgewezen omdat ze niet aan de verwachting voldeden van de functionele theorie over het ontstaan van veren. Zo kan ook een volkomen analoge structuur met een convergente functie als homoloog met veren worden voorgesteld alleen op basis van overeenkomst van enkele functionele criteria van een voorgestelde theorie. De overeenkomst bijvoorbeeld tussen veren en de appendages van Longisquama zijn alleen gebaseerd op de functionele convergente aspecten van hun vlakke structuren. Een fundamenteel aspect van het concept van structurele homologie is dat het expliciet overeenkomsten van functies uitsluit, en zodoende de erkenning mogelijk maakt van homologe structuren die in vorm zijn geëvolueerd als gevolg van evolutionaire verandering of overerving van gedragsfuncties. Door functionele criteria vanaf het begin in hun model over het ontstaan van veren te betrekken zijn fundamentele problemen ontstaan.

3) Veren ontstaan uit schubben

Een derde belangrijke stroming in veel voorafgaande theorieën over het ontstaan van veren is de hypothese dat veren zijn geëvolueerd uit schubben (beenplaten). Vele voorouderlijke veermorfologieën zijn als hypothetische tussenstations tussen vlakke reptielschubben en veren voorgesteld. Deze op schubben gebaseerde scenario’s zijn in vele functionele theorieën betrokken, meestal in de vorm van verlenging en uitrekking van vlakke schubben. Op schubben gebaseerde theorieën over de evolutie van veren creëren een ontwikkelings- en meetkundig probleem dat voor het eerst werd gesignaleerd door Davies (1889) en nog steeds niet is opgelost door een uitgerekte-schub-naar-veer transformatie. Schubben zijn duidelijk gelamineerde (van tussenlagen voorziene) of vlakke huidplooien, terwijl veren buisvormige opperhuidappendages zijn. Een vlakke slagpen(veer) krijgt zijn vlakke uiterlijk pas nadat hij uit de cilindrische schacht is voortgekomen. De buitenkant en onderkant van het veeroppervlak van een slagpen ontwikkelen zich respectievelijk uit de buiten- en binnenkant van de buisvormige opperhuidkiem. Dit in tegenstelling tot de platte schub waarvan de rug- en buikzijde zich ontwikkelen uit respectievelijk de rug- en buikzijde (boven- en onderkant) van de originele uitgroei van de opperhuid.

Dus zijn de vlakke oppervlakken van de schubben en veren niet homoloog. De ene platte vorm kan niet evolutionair worden getransformeerd in de andere met behoud van een ononderbroken functionele vlakke configuratie. Steiner (1917) heeft geprobeerd deze contradictie te verklaren door de ventrale (onderzijde) van de schub te verbinden aan de achter- of onderveer (zie tekening helemaal boven rechts). Deze hypothese is echter niet in overeenstemming met hoe de achterveer groeit. Geen enkele andere op schubben gebaseerde theorie heeft ook maar een poging gewaagd dit fundamenteel probleem op te lossen.
Op schubben gebaseerde theorieën over de oorsprong van veren werden ook gerechtvaardigd door de algemene premisse dat slagpennen, met een schacht en baarden in een plat vlak, de primitieve veermorfologie voorstelden. Deze conclusie werd ondersteund door observaties dat veel donsveren van extante (nu nog levende) vogels geavanceerde eigenschappen bezitten. Maar zoals al eerder uitgelegd werd is deze conclusie gebaseerd op de verkeerde fylogenetische redenering en weerlegd door de meer buisvormige aard van veren. (zie verder).
Op schubben gebaseerde modellen van de oorsprong van veren hebben de serie unieke evolutionaire vernieuwingen die de veerstructuur en ontwikkeling karakteriseren niet genoeg erkent, noch hebben zij hun evolutionair ontstaan kunnen verklaren. Elke uitgebreide theorie over hoe veren evolueerden moet ook kunnen verklaren hoe veren groeien. Op schubben gebaseerde modellen zijn er niet in geslaagd een overtuigende verklaring te leveren over de oorsprong van het veerzakje zelf. Verder hebben deze theorieën herhaaldelijk verondersteld dat de evolutie van de vertakte structuur van veren een proces van deling van de platte schub is. Net zoals bij de voorgestelde homologie van de platte structuren van schubben en veren, zijn deze scenario’s niet in overeenstemming met de wijze waarop veren groeien. Baardrichels vormen door de vermeerdering en het uitvouwen van de basale bovenlaag van de veerkiem, zo de lengtecompartimenten van de opperhuid creërend die de baarden zullen vormen. De verspreiding van baardrichels aan de onderzijde van een veerzakje tijdens de groei van de vlag van een slagpen laat duidelijk zien dat baardrichels niet worden geformeerd door deling van een vlak maar door vermeerdering, verandering en compartimentering van de opperhuid binnenin de kraag van het veerzakje. Het samengroeien of fuseren van de baardrichels aan de rugzijde van de buis en zodoende de schacht vormend tijdens de ontwikkeling laat nog eens zien dat de baardrichel niet homoloog is aan een verdikte mediale as van een schub.
Op schubben gebaseerde modellen van de oorsprong van veren hebben alleen vage scenario’s over de evolutie van de complexe structuren van baarden en baardjes opgeleverd. Bij afwezigheid van cruciale details in op schubben gebaseerde theorieën zijn deze vaak met een onbevredigend leus afgedaan als dat veren niet rechtstreeks uit schubben zijn ontstaan. Toch handhaven deze mensen nog steeds het idee dat slagpennen zijn geëvolueerd uit de verlengde, platte, schubachtige structuur, wat nu de oorzaak is van deze conceptuele problemen.
Onlangs hebben Zhang en Zhou (2000) geopperd dat de dikke, platte schachten van de uitgerekte centrale staartveren van Protopteryx fengningensis, een enantiornithine vogel uit het Vroege Krijt, de hypothese voor een schubachtige oorsprong van veren ondersteund. Deze hypothese heeft twee substantiële problemen. Ten eerste, dezelfde ‘schubachtige’ veren komen voor bij moderne vogels, zoals pinguïns. Deze verbreedde schachten worden gevormd door de fusie van baarden en zijn alleen oppervlakkig schubachtig. Bijna dezelfde staartveren zijn bekend van Confusiusornis, een vogel uit het Vroege Krijt die fylogenetisch zelf nog meer basaal is dan Protopteryx, maar bij Confusiusornis zijn deze veren aan het eind vertakt net zoals bij analoge veren van moderne vogels. Het is jammer dat de punten van de vleugelveren van het enige exemplaar van Protopteryx niet bewaard zijn gebleven, zodat deze kritieke data onbekend zijn. Een tweede, belangrijker probleem van deze hypothese is dat Protopteryx en andere enantiornithine vogels niet de meest basale vormen zijn in de vogelstamboom. Omdat veren moeten zijn geëvolueerd in een lijn voor de differentiatie van Archaeopteryx van andere vogels, moeten de staartveren van de enantiornithine Protopteryx secondair afgeleid zijn. Zoals variaties van de morfologie van veren onder moderne vogels, documenteren deze fascinerende veren van basale vogels de gevarieerde ontwikkelingsmogelijkheden van prehistorische veerzakjes, maar bieden geen blijvende plesiomorfologische morfologie.

4) Biochemie van keratine

Een vierde manier van aanpak is het gebruik van details van het patroon van keratinevorming bij reptielen en vogels om als bewijs te dienen voor hypothesen over de oorsprong van veren. Er is geopperd dat door de overeenkomst in verticale afwisseling van α en ß keratine in veren en schubben van lepidosauria (slangen en hagedissen) deze schubben als model kunnen dienen voor de evolutie van veren. De vertakte veerstructuur zou zijn ontstaan door de subdivisie van een verlengde schub in baarden en baardjes. Deze aanpak is conceptueel superieur aan de alleen maar functionele theorie omdat het is gebaseerd op te observeren en te testen details van de biologie en ontwikkeling van huidbedekking. Alleen is het jammer dat de patronen van α en ß keratine die in de cellen van de huid van reptielen te zien zijn niet tot meer dan vage voorspellingen leidt over het ontstaan en de evolutie van de morfologie van veren die niet alleen maar de consequentie zijn van de aanname dat veren homoloog zijn aan schubben (met inbegrip van hun platte oppervlak), dat veren direct uit schubben zijn ontstaan en dat slagpennen de primitieve vorm zijn. Dus hebben deze modellen al de moeilijkheden van de hierboven beschreven schub-naar-veer theorieën. Verder is de voorgestelde relatie tussen de afwisseling van de verticale patronen keratine van lepidosaurusschubben en veren gebaseerd op de misvatting van de fylogenetische relatie van vogels en reptielen. Vogels en krokodillen zijn Archosauriërs. De schubben van zowel vogels als krokodillen laten geen verticale lagen van α en ß keratine zien in de opperhuid, en het afwerpen van de huid en rui waarmee dit gepaard gaat van slangen en hagedissen en vogelveren. Het is niet parsimonious om te concluderen dat rui in lepidodaurusschubben en vogelveren ietwat homoloog zijn als die afwezig zijn in krokodilschubben en vogelschubben. Als de verticale afwisseling van keratine expressies van lepidosaurusschubben en veren evolutionair convergent zijn, blijft het te bezien hoe een analoog aspect van lepidosaurusschubben dienst kan doen als een geschikt ’model’ voor de studie van de oorsprong van veren, zoals voorgesteld. De evolutie van verticale afwisseling van keratine zal uiteindelijk verklaard moeten worden. Er is echter geen reden om te concluderen dat de patronen van α keratine in lepidosaurusschubben, krokodil- en vogelscharnier regio’s, en veerscheden geen adaptaties zijn voor hun huidige fysiologische functies.
Brush (1993, 1996) heeft een alternatieve, op keratine gebaseerde theorie, voorgesteld over de oorsprong van veren. Hij herzag de oorsprong van nieuw keratine dat in veren werd gevonden, en de bewijzen en theorieën over hun evolutie, en kwam tot de conclusie dat veren complexe hiërarchische vernieuwingen zijn die verscheidene unieke moleculaire en ontwikkelingseigenschappen bezitten. Hij stelde ook direct de homologie van veren en schubben ter discussie, en bracht de essentiële vernieuwingen naar voren van de vele details van veerbiochemie en ontwikkeling. Hoewel hij geen expliciet scenario voorstelde voor de oorsprong van complexe vertakte structuren van veren, waren deze discussies gebaseerd op te testen details van veerontwikkeling en anticipeerde toekomstige modellen gebaseerd op veerontwikkeling.

Theorie over de ontwikkeling van veren

Onlangs (2002) is door Richard 0. Prum en Alan H. Brusch een alternatieve aanpak van de oorsprong van veren voorgesteld dat details van de ontwikkeling van veren gebruikt om plausibele verklaringen van voorafgaande morfologieën te reconstrueren. Deze aanpak houdt in dat elke theorie over de oorsprong van veren tegelijkertijd ook moet zorgen voor een complete en consequente theorie over de oorsprong van de complexe mechanismen van de groei van veren. Verder ondersteunen de details van de groei van veren een hypothese over veerevolutie die onafhankelijk is van fylogenetische en functionele aannames. Prum en Brush hebben ieder onafhankelijk van elkaar een groeitheorie ontwikkeld over de oorsprong van veren. Prum (1999) analyseerde de complexe, hiërarchische mechanismen waardoor veren groeien, en stelde de hypothese op over een serie van transities van groeivernieuwingen vanaf de eerste veer tot de moderne diversiteit van de veermorfologie. Brusch (1993, 1996, 2000, 2001) gebruikte de biochemie van veren en de hiërarchie van veerontwikkeling en structuur om de condities voor het herkennen van de originele ’protoveer’ te definiëren, en een stamboom van veertypes voor te stellen. De implicatie van deze twee onafhankelijke aanpakken zijn in overeenstemming met elkaar, en betekenen een conceptueel nieuw inzicht in de studie naar de oorsprong van veren.
 Terug naar index

1) Hoe groeien veren

2) Vijfstappenplan

Door zich te richten op de evolutie van de mechanismen van veergroei, heeft Prum (1999) een model van de evolutionaire oorsprong van veren voorgesteld die te testen is en die onafhankelijk is van functionele of fylogenetische aannames. Het voorgestelde model voorziet in een vijfstappenplan van transities in de historie van veerdiversificatie, gevat in een hypothese van opeenvolgende vernieuwingen in veerontwikkeling.

De hypothese van het model houdt in dat de eerste veer (stage I) gelijk met de eerste veerfollikel (veerzakje, de cilindrische huidinkeping rond de beginnende veerpapil) ontstond. Verdere veerdiversificatie ontstond door een serie van overgeërfde ontwikkelingsvernieuwingen binnenin de buisvormige tussenliggende huidlaag van de follikel, de zogenaamde follikelkraag, die de buisvormige veerkiem voortbrengt. Na het begin van het veerzakje (follikel) kwam de differentiatie van de veerkraag in baardrichels die de baarden voortbrengen. (stage II). Dan stelt het model twee verschillende stadia voor, de spiraalvormige groei (stage IIIa), of het begin van de baardplaat differentiatie (stage IIIb). Het model kan niet voorspellen welk van deze twee eerder was (IIIa voor IIIb, of IIIb voor IIIa), maar nadat deze twee zijn geëvolueerd kwam het vermogen om beide stadia van vertakte structuur in een keer voort te brengen, typisch voor moderne veren (IIIa + IIIb). De oorsprong van de differentiatie in proximale en distale baardplaatjes was de volgende stap (stage IV). Ten slotte, evolueerden aanvullende ontwikkelingsmechanismen en creëerden een nog grotere diversiteit in veerstructuren (stage Va - Vb).

Deze hypothese van een serie van vijf opeenvolgende vernieuwingen in ontwikkeling voorspelt een gedetailleerde overgang van een serie morfologieën van veren die groeien uit deze follikels.

De follikels van stage I zouden een onvertakte, holle, buisvormige veer voortbrengen. Het model voorspelt de samenstelling van de keratine en holle geometrie van de primitieve veer, maar voorspelt niet de vorm, grootte, of andere kwaliteiten van de structuur.

Een stage II veer zou een kwastje baarden voortbrengen, samengegroeid aan de basis uit een enkele calamus (spoel).

Een stage IIIa follikel zou een veer voortbrengen met een schacht (gevormd door het samengroeien van baarden aan de voorzijde van de follikel) en een serie van samengegroeide baarden).	IIIb follikels zouden een bosje baarden met vertakte baardjes voortbrengen.

Bij stage IIIa + b, groeit de eerste dubbel vertakte veer, met een schacht, baarden en baardjes. Omdat de baardjes nog niet voorzien zijn van haakjes zal een stage IIIa + b veer een open structuur hebben.

Follikels van stage IV brengen een slagpen voort met een consequent gesloten vlagstructuur door de interactie van de gedifferentieerde haakjes en groeven van de distale en proximale baardjes van naast elkaar liggende baarden.

Pas na stage IV kunnen vernieuwingen verdere veerdiversiteit produceren waaronder een asymmetrische veer en de achterveer.

Rechtvaardiging

De rechtvaardiging voor de volgorde van de evolutie van vernieuwingen in de ontwikkeling komt voort uit het geobserveerde oorzakelijk verband van de hiërarchie binnen de mechanismen van de groei van veren (Prum 1999). Een veer met baardvezels (stage II) wordt voorspeld eerder te zijn geëvolueerd dan de ontwikkeling van de schacht (stage IIIa), omdat de schacht van een slagpen wordt geïnitieerd door de fusie van baardrichels. Zo wordt ook voorspeld dat baarden (stage II) eerder zijn geëvolueerd dan baardjes (stage IIIb) omdat baardjes voort komen uit de eerder bestaande lagen van baardrichels. Een dubbel vertakte veer, met schacht, baarden en baardjes (stage IIIa + b) moet eerder zijn geëvolueerd dan de gedifferentieerde baardjes van stage IV omdat voor de ontwikkeling van de schacht, baarden geen distale of proximale oriëntatie kunnen hebben gehad ten opzichte van de vlag van de veer.

Hoewel dit model is gebaseerd op bewijs van de groei van veren is het nadrukkelijk niet gebaseerd op de wet van Baer, het idee dat ontogenese (embryologisch) voorafgaande gebeurtenissen fylogenetisch primitief zijn. Veel stadia komen overeen met deze wet maar op geheel andere gronden. Donsveren zijn volgens dit model bijvoorbeeld primitief ten opzichte van slagpennen, maar niet omdat de eerste veren van extante vogels typisch donsveren zijn maar omdat de simpelste gedifferentieerde follikelkraag een donsveer voortbrengt. Er zijn ook verschillende stadia van het model die in direct conflict zijn met de wet van Baer. In de eerste veren van een embryo, groeien gedifferentieerde baardjes uit de binnenste huidlaag van een veerkiem tijdens de korte fase van de uitstulping, nog voor de ontwikkeling van de follikel, terwijl in het model de follikel begint (stage I) voor de baardrichels (stage II). De ontwikkeling van de baardrichels nog voordat de follikel groeit moet een geavanceerde verandering van de primitieve ontogenie zijn, omdat baarden niet kunnen blijven groeien zonder de ondersteuning van de follikel.
In een tweede voorbeeld differentiëren en keratinizeren baardjes voor de ramus binnen elke horizontale laag van een baardrichel. Een veer met keratine baardjes zonder baardopeningen zou echter simpelweg uiteenvallen. Baardjes keratinizeren nog voor de ramus omdat ze aan de ramus grenzen binnenin de baardrichel en een volledig uit keratine bestaande ramus zou de diffusie van voedingstoffen uit de centrale huidpulp naar de buitengelegen baardjeskeratinocytes blokkeren.
Belangrijke ondersteuning voor de geloofwaardigheid van het groeimodel komt van extante veerdiversiteit. Alle voorgestelde primitieve veermorfologieën door het model komen voor onder extante veren. De basale structuur van een stage I veer komt in iedere bekende veer voor in de buisvormige cilindrische spoel aan de basis en aan de schede dat eromheen zit.
Gespecialiseerde buisvormige veren die gelijk zijn aan de voorspelde stage I veren groeien op de kroon van de manlijke Kongopauw en de Bornean bristlehead. Andere moderne voorbeelden van morfologieën zoals de stadia II en III komen bij verscheidene extante vogelpluimages voor. Zo komen bijvoorbeeld sommige displayveren van reigers en paradijsvogels goed overeen met stage II veren. Andere open contourveren en half donsveren zijn in overeenstemming met de voorspelde stage IIIa + b veermorfologie. Deze moderne veren laten zien dat groeiconfiguraties en morfologieën zoals voorspelt in het model onder bekende producten van veerfollikels vallen. We weten dus dat veerfollikels kunnen functioneren zoals voorspeld in het model. Deze extante veren zijn echter overgeërfde versimpelingen van een eerder geavanceerde veermorfologie, en het bestaan ervan is geen bewijs dat primitieve veren deze voorspelde morfologie ook daadwerkelijk bezaten.

Paleontologische ontdekkingen van veren op dinosaurussen

De laatste tien jaar hebben de ontdekking en beschrijving van de paleofauna uit het vroege Krijt van de Yixian formatie, Liaoning provincie, China, voor voortdurende doorbraken in de paleontologie van gewervelde dieren gezorgd. Onder de opwindende en revolutionaire vondsten zijn een eerder ongekende verspreiding van oervogels en kleine theropode dinosauriërs. De buitengewone condities hebben huidbedekkingen bewaard van veel van deze vogels en van sommige ‘non avian dinosaurs’. Deze onlangs ontdekte theropode huidbedekkingen leveren de eerste nieuwe morfologische bewijzen over de oorsprong en evolutie van veren sinds de beschrijving van Archaeopteryx in 1861. Recente analyses hebben de diversiteit van hun structuren bevestigd, en hebben verscheidene nieuwe morfologische karakteristieken die zij uniek delen met vogelveren gedocumenteerd. In combinatie met de onafhankelijke data die vogels als een lijn van theropode dinosaurussen ziet, ondersteunt dit sterk paleontologisch bewijs de conclusie dat de nieuwe huidbedekkingen van deze theropoden homoloog zijn met veren en de primitieve veermorfologie vormt. Tevens komen deze morfologieën met de voorspelde stadia van het groeimodel overeen.

De eerste theropode ‘non avian dinosaurs’ die werd beschreven van de Yixian formatie was Sinosauropteryx, die door Chen et al. (1998) als een dinosaurus met kleine (5-6mm lange) protoveren langs zijn rug, gezicht en buik werd beschreven. Hij presenteerde een stamboom die aangaf dat Sinosauropteryx een basale coelurosauriër was, een oorsprong van veren suggererend die diep in de dinosauruslijn lag. Hoewel de homogeniteit van deze structuren in het begin door sommigen (Feduccia) in twijfel werd getrokken, zijn de structuren cilindrisch en ontspringen van de huid op een manier die bijna uniek is voor veren, en zijn dus waarschijnlijk vanuit cilindrische veerfollikels gegroeid. De huidbedekking van Sinosauropteryx is misschien divers geweest: sommige appendages waren onvertakt, maar andere kunnen een simpele buis zijn geweest met een vertakt bosje aan het uiteinde.

Later werden door Ji et al. (1998) nog twee theropode dinosaurussen beschreven met volledige slagpennen aan de voorpoten en staart; Caudipteryx en Protarchaeopteryx, en verklaarde dat zij ‘gevederde dinosaurussen’ waren. De duidelijk schacht en het visgraatpatroon van de baarden zijn algemeen geaccepteerd als veren met een vlag. In de fylogenetische analyses van de originele beschrijving werd echter alleen Velociraptor als ‘non avian dinosaur’ betrokken, en werden Caudipteryx en Protarchaeopteryx als zustergroep van de vogels voorgesteld. Deze topologie liet de mogelijkheid open dat Caudipteryx en Protarchaeopteryx vogels waren die het vermogen tot vliegen weer waren kwijtgeraakt, dus primitieve vormen van eerder geavanceerde vormen. Terwijl de veren als bewijs werden aanvaard claimden mensen die theropode dinosaurussen afwezen als voorlopers van vogels dat dit het geval was. (Feduccia 1999, Jones et al. 2000b, Martin en Czerkas 2000). Verdere, onafhankelijke fylogenetische analyses plaatsten Caudipteryx binnen de oviraproroïde groep theropoden (Sereno 1999, Zhou 2000, Zhou en Wang 2000, Zhou et al. 2000, Holtz 2001, Norell et al. 2001).

Vezelige huidbedekkingen zijn ook beschreven van het hoofd van de alvarezsauride dinosaurus Shuvuuia deserti van het late Krijt van de Gobi woestijn (Mongolië). Met immunologische methoden en een elektronenmicroscoop werd geconcludeerd dat de vezelige huidbedekking op het hoofd van Shuvuuia deserti was samengesteld uit ß keratine. De alvarezsauride dinosaurussen waaronder Mononychus en Shuvuuia uit afzettingen van het Late Krijt zijn afwisselend als een vroege vogellijn of als zustergroep van ornithomimosaurussen geclassificeerd. De resultaten van het onderzoek ondersteunen de theorie dat de vezelstructuren op het hoofd van Shuvuuia huidbedekkingen zijn, omdat ß keratine alleen voorkomt in de huidbedekking van reptielen (waaronder vogels). Ongeacht de positie van alvarezsauride dinosaurussen, als zustergroep van vogels of nauw verwant aan ornithomimosaurussen, bewijzen deze data dat de vezelstructuren homoloog zijn aan veren. De initiële classificatie van alvarezsauride dinosaurussen als vogels kan een gevolg zijn van de relatief kleine groep ‘non avian dinosaurs’ die in de analyses werden gebruikt. Brush en Prum prefereren een hypothese die is gebaseerd op uitgebreidere fylogenetische analyses en die alvarezsauride dinosaurussen classificeren als ornithomimiden. Hoewel dit een geheel nieuw onderzoek is en de tests moeten worden herhaald leveren deze data unieke biochemische, immunologische ondersteuning voor de oorsprong van veren in theropode dinosaurussen.

Sinds de beschrijving van Caudipteryx en Protarchaeopteryx zijn nog vezelige huidstructuren ontdekt bij andere ‘non avian dinosaurs’, uit de Yixian formatie, waaronder lange vezelige huidbedekkingen aan de achterkant van de ellepijp van de grote basale therizinosauride dinosaurus Beipiaosaurus (Xu et al. 1999a) en over grote delen van het lichaam van drie basale dromaeosauride dinosaurussen, Sinornithosaurus (Xu et al. 1999b), Microraptor (Xu et al. 2000), en twee onbenoemde taxa die nauw verwant zijn aan Sinornithosaurus (Ji et al. 2001, Norell et al. 2002). De huidbedekking bestaat uit vezelstructuren van 5-190mm lang.
De originele beschrijvingen van deze dinosaurussen beschreven niet deze vezelige huidbedekkingen in detail of rechtvaardigden in welk opzicht zij homoloog zouden kunnen zijn aan veren. Met de controversie over de fylogenetische positie van de ontegenzeglijk gevederde Caudipteryx en Protarchaeopteryx moest de bevestiging van de theropode pre-vogel oorsprong van veren worden aangetoond door de vondst van duidelijke ‘non avian dinosaurs’.

Het definitieve bewijs voor veren bij dinosaurussen kwam van de huidbedekking van twee theropode dinosaurussen, geclassificeerd als basale dromaeosauriden. In de originele beschrijving van Microraptor steldden Xu et al. (2000) expliciet dat de huidbedekking van Microraptor bestond uit vertakte structuren zoals een schacht en baarden. Hierop volgend presenteerden Xu et al. (2001) een analyse van de huidbedekking van het type specimen van Sinornithosaurus dat de homologie met veren sterk ondersteunde. Zij documenteerden dat deze huidbedekkingen in structuur varieerden over verschillende delen van het lichaam. Verder bestond de huidbedekking van Sinornithosaurus uit meerdere vezeldraden en lieten twee vormen van vertakte structuren zien; een basaal bosje en een serie vertakkingen vanuit een centrale schede. Xu et al. (2001) concludeerden dat er weinig direct bewijs was voor een rachis (schacht). Zij veronderstelden de aanwezigheid van een schacht in een van de huidbedekkingen die nieuwe vezels bleef toevoegen in de lengte zonder breder te worden. Onder alle bekende huidbedekkingen van vertebraten zijn de drie gedocumenteerde huidbedekkingen van Sinornithosaurus; meerdere vezeldraden, vertakking aan de basis en een serie van vertakkingen, uniek voor vogelveren. Geen enkele andere huidbedekking van gewervelde dieren bestaat uit een structuur van meerdere vezeldraden. De haren van Chinchilla’s lijken op een kwastje maar groeien in werkelijkheid uit meerdere onafhankelijke wortels die zich ontwikkelen in een enkel haarzakje. Verder zijn de basale kwastjes en serieel vertakte morfologieën van Sinornithosaurus identiek aan de algemene structuur van enkele vogeldonsveren en baardjesloze slagpennen. Deze unieke gemeenschappelijke morfologische eigenschappen vormen het soort speciale overeenkomst en aanpassing van delen die een morfologische homogeniteit karakteriseert, en hun identificatie levert een sterke bevestiging op van de homogeniteit van deze theropode huidbedekkingen en vogelveren. In combinatie met de onafhankelijke fylogenetische bewijzen dat dromaeosauride dinosaurussen en vogels zustergroepen zijn, wordt de homogeniteit met veren sterk ondersteund.
Ji et al. (2001) beschreven later de morfologie en distributie van de huidbedekkingen van een basale dromaeosauride dinosaurus die waarschijnlijk onder Sinornithosaurus valt en ontegenzeglijk ‘non avian' is. Dit buitengewoon specimen toont overvloedige vezelige huidbedekkingen over het gehele lichaam uitgezonderd de onderbenen en voeten. Net als bij Sinornithosaurus zijn deze huidbedekkingen divers in morfologie. Dit specimen heeft op zijn minst drie soorten veren, waaronder simpele kwastjes, langere veren met vertakkingen, en onbetwist veren met een vlag en een visgraatpatroon van parallelle vezeldraden in hetzelfde patroon geconserveerd als de baarden in een slagpen. Nogmaals, deze drie structuren zijn uniek voor veren onder alle gewervelde huidbedekkingen.
Onlangs hebben Norell et al. (2002) de huidbedekking van nog een andere basale dromaeosauride dinosaurus beschreven die waarschijnlijk verschilt van Sinornithosaurus. Dit specimen laat ook uitbundige huidbedekkingen over het gehele lichaam zien, maar vooral de bedekking op de staart, benen en vleugels is zeer goed geconserveerd. Het specimen heeft 19cm lange appendages die aan de tip van de staart zitten en 13cm lange appendages aan de benen. Hoewel het meeste van de huidbedekking niet goed bewaard is gebleven tonen de appendages van de benen en voorarmen duidelijk een rachis en baarden die karakteristiek zijn voor de vlag van een slagpen. Op sommige plaatsten zijn openingen in de vlag te zien die op de aanwezigheid van gedifferentieerde distale en proximale baardjes duiden, die normaal gesproken in elkaar grijpen om de gesloten structuur van de vlag te vormen. Dit specimen levert het definitieve bewijs voor de aanwezigheid van moderne veren in een ‘non avian dinosaur’.
Deze paleontologische ontdekkingen en fylogenetische analyses demonstreren duidelijk de oorsprong van veren in ‘nonavian', landbewonende theropode dinosaurussen. Veren zijn ontstaan en veranderd in structuur in coelurosauride dinosaurussen nog voor het onstaan van vogels of het begin van vliegen. Huidbedekkingen die unieke overgeërfde eigenschappen met vogelveren delen zijn bekend van acht verschillende ‘non avian dinosaur’ taxa: Sinosauropteryx, Shuvuuia, Beipiaosaurus, Caudipteryx, Protarchaeopteryx, Sinornithosaurus en twee onbenoemde basale dromaeosauride dinosaurussen van de Yixian formatie. Zij kunnen (op de fragmentarische Protarchaeopteryx na) allemaal in voorlopige fylogenetische hypothesen voor theropoden worden inbegrepen. Veren zijn niet geconserveerd bij Compsognathus, maar omdat Sinosauropteryx waarschijnlijk nauw verwant is aan Compsognathus, is moeilijk te concluderen of zij nu afwezig waren of niet. Door deze data parsimonious te gebruiken in een recente fylogenetische hypothese van theropoden (Sereno, 1999), is het mogelijk een historische hypothese te reconstrueren over de oorsprong en diversificatie van veren onder theropoden.

Veren ontstonden bij coelurosauride theropoden waaronder Sinosauropteryx en vogels, maar allosauroide, ceratosauride en coelophysoide dinosaurussen buitensluitend. Daarna evolueerden veren met een vertakte structuur (kwastjes, pluimpjes) en mogelijk een rachis, in de lijn van de gemeenschappelijke voorouder van alvarezsauriden, ornithomimiden, therizinosauriden, tyrannosauriden, oviraptorosauriden, troodoniden, dromaeosauriden en vogels; mogelijk zijn vertakte structuren al eerder geëvolueerd als de veren van Sinosauropteryx dit uiteindelijk zullen bevestigen. De rachis, baardjes en de gesloten structuur van de vlag zijn geëvolueerd in de lijn, of eerder dan de lijn, met oviraptorosauriden, troodoniden, dromaeosauriden en vogels. Vliegkunst en asymmetrische vleugel- en staartveren zijn geëvolueerd in de exclusieve gemeenschappelijke voorouder van vogels.
Deze nieuwe paleontologische vondsten laten het ook toe om enkele vroege gebeurtenissen in de evolutie van pluimage te begrijpen, of de verspreiding ervan over het lichaam. Zowel Caudipteryx als een onbenoemde basale dromaeosauride dinosaurus laten een kwast van lange slagpennen aan de tip van de staart zien. Verder hebben diverse theropoden uit Yixian lange veren aan de ellepijp en handen. Deze observaties wijzen erop dat aspecten van de distributie en penvormige structuur van vleugel- en staartveren van vogels in een coelurosauride voorouder evolueerden lang voordat het vliegen ontstond bij vogels.
Hoewel al lang erkend wordt dat vogels een lijn van theropode dinosaurussen zijn heeft de vondst van dinosaurusveren (dwz ‘nonavian’ theropode veren) onze kennis van de evolutie van veren en vogels onuitwisbaar veranderd. Vogels zijn niet meer synoniem aan het hebben van veren, en ons begrip van de biologie van afgeleide coelurosauriërs zal zeker worden veranderd door de waardering van hun huidbedekking.

Overeenstemming van paleontologie en de theorie van de ontwikkeling van veren

De bewijzen dat de vezelstructuren van de huidbedekking van ‘non avian dinosaurs’ homoloog zijn aan vogelveren werpt de vraag op of deze nieuw beschreven veermorfologieën in overeenstemming zijn met de voorspellingen van het theoriemodel over de ontwikkeling van veren.
Xu et al. (2001) toonden aan dat de structuur van de serieel vertakte en van een kwast voorziene veermorfologie zoals in Sinornithosaurus wordt gevonden overeenkomen met een stage II, en stage IIIa veer uit het model. Zij stelden verder voor dat de kleinere, cilindrische, robuustere huidstructuren van Sinosauropteryx overeenstemden met de holle buisvormige veermorfologie van stage I.
Ji et al. (2001) concludeerden onafhankelijk dat de drie typen veren die werden gevonden op de onbenoemde nauwe verwant van Sinornithosaurus ook overeenstemden met stadia II, IIIa en IV van het groeimodel. Xu et al. (2001) veronderstelden niet de aanwezigheid van baardjes op de veren van Sinornithosaurus maar Ji et al. (2001) stelden dat de aanwezigheid van een visgraatpatroon van baarden zoals geconserveerd op de voorarmen en staartveren van de onbenoemde dromaeosauride dinosaurus bewijs levert van gesloten vlaggen, bijeen gehouden door gedifferentieerde, in elkaar grijpende distale en proximale baardjes (Stage IV). De moeilijkheid van het vaststellen van de aanwezigheid van baardjes bij fossielen is dat baardjes bestaan uit een lineaire serie, individuele keratinocytes die te klein zijn om in normale fossielen te worden geconserveerd. Er is geen direct bewijs voor baardjes in de fossielen van Archaeopteryx (of welke andere fossiele vogel dan ook, zover we weten), maar hun aanwezigheid kan worden herleid uit de structuur van de baarden in een coherente gesloten vlag.
De afwezigheid van een gesloten vlagstructuur in een slagpen kan echter het resultaat zijn van de afwezigheid van baardjes (stage IIIa), de aanwezigheid van baardjes die niet de gedifferentieerde in elkaar grijpende haakjes bezitten (stage IIIa + b), of het uit elkaar vallen van de baarden van een gesloten slagpen tijdens de conservatie. Dus de dichte vlagstructuur in de veren van Caudipteryx, Protarchaeopteryx en de onbenoemde basale dromaeosauride dinosaurus leveren het bewijs van gedifferentieerde baardjes, dit is identiek aan de bewijsvoering die gebruikt wordt om hun aanwezigheid in prehistorische vogels te ondersteunen.
Daarom concluderen Brush en Prum dat de veren op de voorarmen en staart van Caudipteryx, Protarchaeopteryx en de twee onbenoemde basale dromaeosauride dinosaurussen bestaan uit gedifferentieerde proximale en distale baardjes (stage IV). Het lijkt er echter op dat sommige veren van Sinornithosaurus en zijn twee onbenoemde nauwe verwanten ook gesloten vlaggen van de slagpennen misten.
Het huidige paleontologisch bewijs van theropode veren levert enkele additionele fylogenetische ondersteuning voor de overgangsserie zoals voorspelt in het model van de oorsprong en ontwikkeling van veren. Gebaseerd op de huidige voorbeelden, is de eerste veermorfologie de holle buisvormige stage I morfologie zoals te zien bij Sinosauropteryx. Dit wijst erop dat stage I veren fylogenetisch eerder evolueerden dan andere, meer complexe morfologieën. Verdere fylogenetische overeenstemming met de voorspellingen uit het model wordt gehinderd door de variabele conservatie van de huidbedekkingen van beschikbare specimens coelurosauride dinosaurussen, de beperkte voorbeelden van coelurosauriërs uit de sites met de hoogste conservatiekwaliteit (Liaoning en Solnhofen), en het feit dat slagpennen met een duidelijke rachis waarschijnlijk beter conserveren dan vroege stadia van fijnere weefseldraden. Het is duidelijk dat vertakte veren nog voor de gemeenschappelijke voorouder van de therizinosauride dinosaurus Beipiaosaurus en vogels zijn geëvolueerd (stage II), maar het is niet bekend of deze veren een rachis bezaten (stage IIIa) of baardjes (stage IIIb). Er is echter experimenteel bewijs voor de conclusie dat vertakte en open structuren van de slagpenvlag (stage II, IIIa, IIIb, bijv. Beipiaosaurus) evolueerden nog voor gedifferentieerde proximale en distale baardjes en de gesloten vlagstructuur (stage IV, bijv. Caudipteryx). Veren met asymmetrische vlaggen evolueerden gelijktijdig met het begin van vlucht in de gemeenschappelijke voorouder van vogels (stage Va).

Homologie van veren en hoornschubben

Sinds het midden van de 19e eeuw zijn veren veelal gehomogeniseerd met schubben. Hoewel veren en hoornschubben enkele morfologische ontwikkeling- en moleculaire eigenschappen delen, zijn er al meer dan een eeuw problemen met deze hypothese (zie: Veren ontstaan uit schubben). Een paar fundamentele en belangrijke verschillen tussen veren en schubben heeft Brush ertoe aangezet hun homologie in twijfel te trekken. Eerdere simplistische concepten van de homogeniteit van veren en schubben (met het intellectuele doel de ene in de andere te transformeren) hebben de complexe, hiërarchische relatie tussen deze structuren onnodig verduisterd. Verder hebben zij de juiste herkenning van de evolutionaire vernieuwingen van veren voorkomen die verklaart moeten worden.
Veren en schubben zijn huidbedekkingen die worden gecreëerd door de plaatselijke vermenigvuldiging, differentiatie en keratinevorming van huidcellen. Nauwkeurig onderzoek naar de ontwikkeling van (hoorn)schubben en veren laten zien dat er maar weinig overeenkomsten zijn tussen die twee. Veren en schubben zijn huidbedekkingen die worden geproduceerd door de plaatselijke vermenigvuldiging van opperhuid- en huidcellen die voor een rimpeling of voor een zwelling van de huid zorgen. Alle veren en reptielschubben worden gemaakt door huidkeratinocytes, maar het type keratine en de verspreiding verschillen enorm. Veren en de scutellate schubben van vogels (dit zijn de schubben van de voor- en achterzijde van de benen en voeten) ontwikkelen zich met een morfologisch opvallende placode, een huidverdikking boven een condensatie van huidcellen. Reticulate schubben van vogels (dit zijn de schubben aan de onderzijde van de tenen) daarentegen en alle reptielschubben tot dusverre onderzocht missen een morfologisch definieerbare placode. Rudimentaire reticulate schubben van vogels delen echter wel tijd en ruimtelijke patronen van verschillende typische placode genen. Na de ontwikkeling van de placode vormen meerdere gebeurtenissen in de veerontwikkeling een serie unieke groeimechanismen die geen homogeniteit hebben met welke andere vogel- of reptielschub dan ook. De differentiatie van baardrichels van elkaar, de buisvormige inkeping rondom de huidpapil die het follikel vormt, en de daaropvolgende groeimechanismen binnenin de follikelkraag, die allemaal de vorm van een veer bepalen zijn uniek voor veren.

In hoeverre zijn veren homoloog aan schubben?

De aanwezigheid van een geërfde, morfologisch duidelijke placode wordt alleen gedeeld door veren en scutellate schubben. De patronen van genenexpressie specifiek voor veren en scutellate schubbenplacodes worden echter ook gedeeld met reticulate schubben. Dus wordt een moleculaire placode door alle vogelschubben en veren gedeeld, ongeacht de aanwezigheid van morfologische eigenschappen van een veerplacode. Deze groeikenmerken ondersteunen de homogeniteit van veren en schubben op het niveau van de placode. Hoewel er is gehypotheseerd dat scutellate schubben als geërfde versimpelingen van veren moeten worden gezien, is het meer parsimonious om te concluderen dat de simpelere scutellate huidbedekking met een morfologische placode de oorsprong van veren voorafging, en dat deze scutellate schubben gehandhaafd zijn op de voorkant van de benen van vogels.
Een serie klassieke en moderne experimenten hebben overeenkomsten in de signaleringsmechanismen van mesenchyme-epithelium interacties (Mesenchyme: opslagplaats van cellen die zich ontwikkelen tot weefselverbindingen en bloedvaten, Epithelium: bovenste laag van de huid en slijmvliezen) tijdens de groei van kuikenveren en schubben. Er zijn zelfs geslaagde experimenten waarbij door verscheidene chemische toevoegingen vroege scutellate en reticulate cellen zijn getransformeerd in kleine veeruitstulpingen. Deze experimenten hebben het idee versterkt dat er een gedetailleerde moleculaire ondersteuning is voor de traditionele wijdverbreide hypothese dat veren homoloog zijn met hoornschubben. Terwijl deze experimenten belangrijke en fundamentele details van de signaleringsmechanismen van mesenchyme-epithelium bij gewervelde dieren leveren, suggereren deze data geen wijdverbreide homogeniteit van veren en schubben, verder dan het niveau van de placode. De transformaties tussen deze structuren zijn puur eenrichtingsverkeer; niet gedifferentieerde schubstructuren kunnen worden aangezet tot het produceren van veergroei, maar het moet nog aangetoond worden dat veerplacodes of veerkiemen kunnen worden getransformeerd in schubben. Deze asymmetrie is in overeenstemming met de hypothese dat veer- en schubplacodes homogeen zijn en dat de verdere post placode mechanismen overgeërfde geavanceerde veermechanismen zijn.
Conclusie: de morfologische en moleculaire ontwikkelingsdetails die gedeeld worden door veren en schubben ondersteunt de homogeniteit van deze structuren op het niveau van de placode. De morfologie en ontwikkeling van alle verdere structuren binnenin de veer zijn evolutionaire vernieuwingen die geen homogeniteit bezitten met vogel- of reptielschubben.

Samenvatting

Bron
THE QUARTERLY REVIEW
of BIOLOGY
THE EVOLUTIONARY ORIGIN AND DIVERSIFICATION
OF FEATHERS
Richard O. Prum
Alan H. Brush
September 2002